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当年那场惨烈的芝加哥大战，汽车人虽然成功击退了霸天虎的入侵，却也让地球人对他们失去了应有的信任与尊重。由美国中情局组建的“墓风”部队对所有的变形金刚进行无差别的猎杀，一时间汽车人和霸天虎全都在地球不见了踪影。某天，居住在德州的落魄机械发明家凯德买回来一辆破旧的卡车车头，谁知那竟是处在休眠中的汽车人首领擎天柱。嗅到气息的墓风部队蜂拥而至，苏醒后的擎天柱救走了凯德一家，也和散落在各个角落的汽车人相继取得联系。另一方面，疯狂的人类科学家从变形金刚的残骸中获知了他们变形的秘密，并企图借此制造出人造金刚，而脱胎自威震天的惊破天正是他们的得意作品以及催命死神。。1927年4月，琼崖国民党反动派发动了“四二二”反革命政变，大肆屠杀共产党人。椰子寨战斗中，临危受命的杨善集等人牺牲。王文明率剩余力量转进母瑞山。不久，特委因叛徒出卖而被破坏，主要领导人牺牲，一时琼崖革命群龙无首。冯白驹上山寻找王文明，并主持临时特委工作，相继成立了独立师和女子军特务连。敌军进剿使琼崖武装几乎损失殆尽。冯白驹率残部再上母瑞山，重开星火燎原，完成了“云龙改编”，并打响抗日第一枪，随后建立了五指山等根据地，为后来解放海南岛，做出了巨大贡献。。讲述了人与妖冲突不断的世界中，涂山狐族心怀大义的大当家涂山红红（杨幂饰）一心冀望两方的平等和和平，为此，她携手人族东方家族遗孤东方月初（龚俊饰），开启促成缔结人和妖之间的情缘任务，以此抵抗侵蚀庇护涂山上下的苦情树的暗黑力量，瓦解挑拨人和妖之间矛盾的暗黑势力。。